Forma correcta de citar este articulo: ERNESTO MEDINA 1996. DIVERSIDAD MORFOLÓGICA Y FUNCIONAL DEL GRUPO DE PRODUCTORES PRIMARIOS EN SABANAS. INTERCIENCIA 21(4): 193-202. URL: http://www.interciencia.org.ve

DIVERSIDAD MORFOLÓGICA Y FUNCIONAL DEL GRUPO DE PRODUCTORES PRIMARIOS EN SABANAS

ERNESTO MEDINA

RESUMEN

El funcionamiento de un ecosistema se define clásicamente mediante los procesos de producción, acumulación y descomposición de materia orgánica. Estos procesos se caracterizan por la magnitud del flujo de energía, y la cantidad de materia que circula dentro del sistema (Cuadro No. 1). Estas magnitudes derivan de multitud de interacciones bióticas que se inician con la producción de materia orgánica e incorporación de nutrientes por organismos fotosintéticos, y terminan con la descomposición de los residuos orgánicos hasta sus componentes básicos, CO₂, H₂O nutrientes minerales.

Cuadro 1. Descripción esquemática de los procesos comprendidos en los ciclos biogeoquímicos en ecosistemas terrestres (tomado de Baruch et al. 1995)

El análisis del funcionamiento de ecosistemas simplifica sus componentes bióticos de manera de visualizar en forma integrada la secuencia de procesos y medir los promedios de las tasas de cambio en los mismos (Cuadro No. 2). La producción de materia orgánica depende del grupo de productores primarios, mientras que la descomposición de materia orgánica es el trabajo del grupo de organismos que utiliza los residuos orgánicos como fuente de energía. Estos dos grupos de organismos pueden considerarse como el conjunto mínimo de grupos funcionales para que un sistema biótico pueda funcionar como un ecosistema. Entre los extremos de fijación de energía radiante, reducción de CO₂, y síntesis de materia orgánica, y la descomposición de residuos orgánicos y liberación de nutrientes atrapados en ella, pueden establecerse varios conjuntos de organismos. Se trata de los consumidores, a veces denominados productores secundarios, que pueden subdividirse entre herbívoros, carnívoros, y detritívoros. Los dos primeros derivan la energía necesaria para crecimiento y reproducción del consumo de materia orgánica viva, mientras que los segundos derivan su energía del consumo de residuos orgánicos de diverso origen.

La estructuración de ecosistemas de acuerdo a niveles tróficos permite hacer una descripción cuantitativa del funcionamiento del sistema en un momento dado. Sin embargo, no es suficiente para predecir cómo las interacciones de los componentes de los grupos funcionales pueden modificar el funcionamiento del sistema a largo plazo. Para esto último es necesario incluir en el análisis las interacciones bióticas que afectan la capacidad reproductiva y la dispersión de los diversos organismos.

Cada grupo funcional está constituido por un número variable de especies, caracterizadas por la utilización de los recursos disponibles de manera similar y por lo tanto compiten entre ellas. Las especies de grupos funcionales distintos tienen requerimientos diferentes o utilizan los recursos de manera distinta; por lo tanto los fenómenos de competencia entre ellas son relativamente reducidos (Huston 1994). Por esta razón los factores que afectan la diversidad de grupos funcionales en un sistema dado, son distintos de los factores que regulan la diversidad de especies dentro de un grupo funcional en ese sistema.

Si bien las especies de distintos grupos funcionales no compiten entre sí por los recursos ambientales, se presentan interacciones que pueden regular, la capacidad de competencia de las especies dentro de cada grupo. Los ejemplos clásicos se encuentran dentro de las interacciones de herbívoros y productores primarios.

Herbívoros especializados en una determinada especie pueden afectar su capacidad productiva, y por ello disminuir su capacidad competitiva relativamente a otras especies del mismo grupo funcional. Insectos polinizadores especializados pueden afectar la capacidad reproductiva de determinadas especies, condicionando así a largo plazo la presencia o ausencia de determinadas especies dentro de un determinado grupo funcional.

Uno de los principios de mayor aceptación en ecología de sistemas establece que la mayor diversidad de especies dentro de los grupos funcionales de un ecosistema lo hace más resistente a cambios ambientales más o menos abruptos. La homeostasis del sistema, es decir, su capacidad de mantenerse dentro de ciertos límites en sus propiedades funcionales (productividad, ciclaje de nutrientes) y estructurales (dominancia y proporción de formas de vida), está relacionada aparentemente con la riqueza de especies dentro de los grupos funcionales. Este principio no tiene comprobaciones experimentales indiscutibles (ver Tilman 1991, pero se admite conceptualmente, que las especies de un cierto grupo funcional no son idénticas, sino que difieren de una manera cuantitativa moderada en sus requerimientos, resistencias a stress ambientales, tasas de crecimiento relativo, y otras propiedades relacionadas con su capacidad competitiva.

La identificación de grupos funcionales en un determinado sistema permite hacer una evaluación precisa de sus propiedades, tales como capacidad de recuperación y regeneración, producción de materia orgánica y resistencia a cambios ambientales. Además, la estimación de la diversidad de grupos funcionales permite determinar la complejidad estructural, y comprender las interacciones entre los componentes bióticos. La identificación de grupos funcionales en un determinado ecosistema, y de las especies que lo constituyen, es un elemento de gran potencia para estimar el valor relativo de las especies para la estabilidad de un sistema. La presencia de especies en peligro de extinción en grupos funcionales pobres en especies es potencialmente más peligrosa desde el punto de vista ecológico que en un grupo con numerosas especies con propiedades fisiológicas y morfología similares.

Análisis completos de grupos funcionales y sus especies constituyentes en ecosistemas terrestres son prácticamente inexistentes. La mayoría de los estudios ecológicos con énfasis en grupos funcionales destaca un grupo en particular. Por otra parte, no hay definiciones generalmente aceptadas de cómo se delimita un grupo funcional; no hay homogeneidad de criterio con respecto a las propiedades eco-fisiológicas que permitan caracterizar a las especies pertenecientes a un grupo funcional, y además, en muchos sistemas hay especies que pueden pertenecer a dos o más grupos funcionales. Grupos funcionales delimitados por una función general dentro del ecosistema pueden ser muy heterogéneos, y se pueden separar subgrupos de acuerdo a ciertas funciones más especializadas. Por ejemplo, los productores primarios pueden diferenciarse por su hábito de crecimiento (árboles, hierbas, epifitas), o por su capacidad de formar simbiosis con microorganismos que tienen importancia nutricional (asociaciones simbióticas con bacterias y hongos).

En este trabajo nos limitaremos a ejemplificar la utilidad del análisis de grupos funcionales, y las dificultades metodológicas que hay que resolver, en un sistema bien conocido en Venezuela, las sabanas estacionales (Sarmiento 1984). Restringiremos el análisis al grupo funcional de productores primarios, ya que sobre ellos se han hecho la mayoría de los estudios de estructura y función de sabanas, no sólo en Venezuela sino en todo el mundo tropical (Johnson y Tothill 1985, Menaut et al. 1985, Frost et al. 1986).

Las sabanas se caracterizan por la coexistencia de productores primarios de hábito contrastante, plantas herbáceas anuales o perennes (gramíneas y ciperáceas, hierbas dicotiledóneas) y plantas con tejidos leñosos (sufrútices, arbustos y árboles) con comportamiento fenológico decíduo o perennifolio. La diferenciación de formas biológicas resulta en una utilización estratificada del espacio disponible tanto aéreo como subterráneo. Los árboles son mejores competidores por luz, mientras que las gramíneas son mejores competidores por agua y nutrientes (Walter 1973, Walker y Noy-Meir 1982). Las relaciones de competencia en una sabana, sin embargo, están determinadas no sólo por la capacidad de los productores primarios de fijar energía e incorporar nutrientes, sino también por su tolerancia al impacto del fuego y la herbivoría (McNaughton 1985, Medina y Silva 1990).

Las especies que, constituyen el grupo de los productores primarios utilizan los mismos recursos (luz, agua y nutrientes) de manera muy similar. Sin embargo, se observa entre ellas una separación fisiológica y estructural que permite: a) reducir la competencia directa, b) aumentar la eficiencia en la utilización de los recursos agua, luz y nutrientes.

Las comunidades vegetales de sabanas tropicales se caracterizan por el predominio de unas pocas familias; Poaceae y Cyperaceae entre las monocotiledóneas, y Asteraceae y Leguminosae entre las dicotiledóneas (Medina y Huber 19921 En el censo exhaustivo de 300 ha de sabanas en el Edo. Guárico, Aristeguieta (1966) encontró 172 especies de plantas superiores distribuidas en 30 familias. Las 4 familias mencionadas arriba contienen 102 especies (Figura 1). El predominio de las gramíneas y de las leguminosas es notable. Las causas de ese predominio deben estar relacionadas con la adaptación de las especies de estas familias a las condiciones de stress predominantes en las sabanas: sequía estacional, deficiencia de nutrientes, fuego y herbivoría (Cuadro 3).

El análisis de la presencia y cobertura de las especies constituyentes del estrato herbáceo de sabanas muestra la coexistencia de un número considerable de especies, con una fuerte tendencia al predominio de unas pocas. En las sabanas de los llanos orientales de Venezuela Bulla et al. (1984) registraron 44 especies en el estrato herbáceo, de las cuales sólo Trachypogon spp. (posiblemente T. plumosus) y Axonopus spp. (posiblemente A. canescens) alcanzaban porcentajes de cobertura superiores al 10%, 10 especies se sitúan ente 1 y 10%, 25 especies entre 0,1 y 1% y finalmente 6 especies alcanzan niveles de cobertura entre 0,01 y 0,1% (Figura 2). El mismo patrón se observa si se analiza la distribución de cobertura entre las familias más importantes (Figura 2). Entre las Poaceae hay 2 especies con cobertura mayor del 10%, 3 especies entre 1 y 3%, 4 especies entre 0,1 y 0,5%, y 4 especies con cobertura < 0,1%. Entre las leguminosas se encuentran 5 especies con cobertura entre 1 y 10%, 3 especies entre 0,1 y 1% y 2 especies con cobertura menor a 11% ¿Cómo se explica la permanencia y reproducción de estas especies con minúsculos porcentajes de cobertura, o especies "raras"? Es claro que las especies dominantes no pueden copar todos los recursos disponibles en el ambiente y excluir competitivamente a las especies menos abundantes, probablemente con menor capacidad de competencia y producción de materia orgánica (ver Tilman 1994). Posiblemente las especies menos abundantes tengan requerimientos fisiológicos y tamaños que les permiten ocupar espacios disponibles entre las dominantes e interceptar recursos no utilizados. Esto es muy probablemente el caso de las especies anuales, que crecen y alcanzan su madurez reproductiva en períodos muy cortos en la época de lluvia, antes de que las dominantes desarrollen completamente su biomasa aérea.

Los productores primarios de sabanas pueden separarse en grandes grupos de formas de vida: árboles, arbustos, sufrútices, gramíneas, ciperáceas y leguminosas. Las variaciones del cociente árboles/gramíneas (A/G) pueden caracterizar a ecosistemas de sabanas con variaciones en intensidad de stress ambiental (Medina y Silva 1990). La mayor disponibilidad de agua y nutrientes, y la menor frecuencia de fuego generan mayores cocientes A/G, debido a las diferencias entre ambos tipos biológicos en requerimientos nutricionales, resistencia a la sequía, y resistencia al factor fuego. Varias propiedades estructurales y funcionales de sabanas se asocian a las variaciones de la relación A/G (Tabla I). La mayor resistencia a la sequía y a la frecuencia de fuego de las gramíneas está relacionada con su mayor proporción de biomasa subterránea.

Las formas de vida especificadas más arriba son aún muy heterogéneas, y su utilización podría impedir apreciar diferencias de biodiversidad asociadas a la incidencia de stress en los sistemas de sabanas. Aristeguieta (1966) hizo una clasificación más fina de las formas de vida que ocurren en los terrenos de la Estación Biológica de los Llanos, utilizando el sistema de formas biológicas tropicales desarrollado por Vareschi (1966) (Figura 3). El resultado indica que en el área de sabanas examinada los elementos leñosos (incluyendo árboles y arbustos) son predominantemente decíduos. Entre las hierbas perennes, las gramíneas y ciperáceas fasciculadas (fasciculmi) predominan sobre las cauliherbae (hierbas con tallo axial) y las geoherbae (hierbas con rizoma, tubérculo o bulbo, o raíz napiforme con yemas subterráneas). Las plantas anuales son muy numerosas, pero predominan las teroherbae (dicotiledóneas) con más de 60 especies. Esta clasificación de formas biológicas revela de nuevo la importancia de los elementos herbáceos y leñosos. De los primeros las gramíneas fasciculadas perennes son el grupo más importante desde el punto de vista de riqueza de especies. La abundante cantidad de especies anuales parecería indicar que nos encontramos ante un sistema que es perturbado con frecuencia (aleatoriedad en la incidencia de sequía e incendios). Estas perturbaciones dejan espacios disponibles para el establecimiento, desarrollo y reproducción de las plantas anuales.

Leñosas: especies perennes, decíduas o siempre verdes, árboles y arbustos.
Cauliherbae: plantas perennes, herbáceas con tallo axial no lignificado.
Tapetiherbae: hierbas perennes, rastreras.
Cespiticulmi: plantas graminiformes, perennes, que forman césped.
Fasciculmi, plantas graminiformes, perennes, que forman macollas.
Geofitas: plantas herbáceas, perennes con rizoma, tubérculo, bulbo, o raíces napiformes con yemas hipogeas.
Teroculmi: plantas graminiformes, anuales
Teroherbae: plantas herbáceas, anuales.

Las gramíneas de tipo fotosintético C4 presentan una diferenciación bioquímica más fina, de acuerdo al ácido primario que es sintetizado en la reacción entre fosfo-enol-piruvato (PEP) y CO₂ catalizada por PEP-carboxilasa (Hattersley 1987). Por ello se distinguen formadoras de malato y formadoras de aspartato. De acuerdo a la reacción de descarboxilación se pueden subdividir adicionalmente entre las que descarboxilan el malato mediante la enzima málica NADP-dependiente (EM-NADP), la enzima málica NAD-dependiente (EM-NAD) y la PEP-carboxiquinasa (PCQ). La importancia de esta diferenciación bioquímica es que tiene una distribución característica dentro de las Poaceae (Tabla II, Hattersley 1987). Por ejemplo, las Andropogonae que predominan en todas las sabanas tropicales húmedas, son todas formadoras de malato, y EM-NADP, mientras que las Chlorídoideae, con numerosos representantes en sabanas más secas (Johrison y Tothill 1985), son todas formadoras de aspartato con sistemas de descarboxilación EM-NAD o PCQ (Tabla II). La segregación ecológica tiene, por lo tanto, una correlación general con los tipos bioquímicos.

Los productores primarios de las sabanas se diferencian en dos grandes grupos de acuerdo a su capacidad de acceso al nitrógeno atmosférico: los fijadores y los no-fijadoras de nitrógeno. La fijación de nitrógeno puede ser llevada a cabo por bacterias de vida libre o por bacterias que constituyen asociaciones simbióticas mutualistas con plantas superiores. Bacterias de vida libre del género Azospirillum pueden desarrollarse en asociación con la rizosfera de gramíneas, y utilizan productos orgánicos excretados por las raíces como fuente de energía para la actividad de su nitrogenasa (Dobereiner y Day 1975). Sin embargo, su contribución efectiva al balance de nitrógeno de sabanas está aún en discusión.

Más importantes son las asociaciones de leguminosas con bacterias del género Rhizobium. Estas simbiosis proveen cantidades substanciales de nitrógeno a las plantas huésped y, a la larga, al suelo en el cual éstas se desarrollan (Medina 1993, Medina y Bilbao 1990). Las leguminosas poseen un mecanismo de potencial significación para la competencia con las gramíneas de sabana, pues las simbiosis con Rhizobium las hacen parcialmente independientes del suministro de nitrógeno del suelo. La efectividad de este mecanismo, sin embargo, está regulada por la disponibilidad de nutrientes. Los suelos de sabanas tropicales son por lo general ácidos, pobres en calcio, y con fuerte tendencia a la fijación del fósforo (Medina 1993). Deficiencias de calcio y fósforo afectan la formación de la simbiosis legumínosa-Rhizobium y el traslado de fotosintetizados hacia los nódulos (Gossett et al. 1977, Cassman et al. 1980).

La inoculación de leguminosas con hongos micorrícicos tiene un efecto notable sobre la capacidad de crecimiento y fijación de nitrógeno por leguminosas tropicales que crecen en suelos pobres en fósforo (Crush 1974; Arias et al. 1991). En sabanas naturales las leguminosas presentan grado variable de infección micorrícica y nodulación por Rhizobium (Medína y Bilbao 1991) (Tabla III). Aunque no disponemos de medidas directas es posible que el desarrollo de estas simbiosis tripartitas esté relacionado con el suministro de fósforo y la fijación de nitrógeno atmosférico por leguminosas tropicales.

La formación de simbiosis mutualistas está asociada con la diversidad de productores primarios y microorganismos del suelo. Esto es evidente en el caso de la asociación leguminosa-Rhizobiuni, y en la presencia de especies de plantas con diferencias en su preferencia por asociaciones micorrícicas. Por ello, cambios en la composición de los productores primarios pueden afectar las poblaciones de microorganismos asociados, de igual manera la ausencia de ciertos microorganismos puede afectar marcadamente la capacidad productiva de ciertos conjuntos de organismos autotrofos.

La competencia por recursos ambientales entre productores primarios puede disminuirse mediante la separación en el tiempo de las actividades de crecimiento y floración. Sarmiento (1984) encontró que las sabanas de los Llanos de Venezuela presentan 4 grupos fenológicos de gramíneas perennes:

1. precoces que se desarrollan hasta la madurez al principio de la época de lluvias,
2. tempranas que alcanzan su máximo desarrollo hacia la primera mitad de la época de lluvias,
3. intermedias que florecen en la segunda mitad de la época de lluvias, y
4. tardías, que terminan su actividad reproductiva durante la primera mitad de la época de sequía.

A estos tipos fenológicos de gramíneas perennes deben agregarse las anuales que comienzan y terminan su ciclo vital durante una época de lluvias (Tabla IV).

Tabla IV TIPOS FENOLÓGICOS ENTRE LAS POACEAE EN LAS SABANAS ESTACIONALES DEL ORINOCO EN EL NORTE DE AMÉRICA DEL SUR. ESPECIES PERENNES DE SARMIENTO (1983), ESPECIES ANUALES DE ARISTEGUIETA (1968)

No se dispone de medidas directas de la actividad de especies pertenecientes a distintos grupos fenológicos en la utilización de recursos (agua y nutrientes) durante un período de crecimiento. Es factible suponer que la iniciación de los procesos de mineralización de materia orgánica y movilización de nutrientes que se genera con el comienzo de las lluvias, puede ser aprovechada en forma más eficiente por las especies tempranas que las tardías. Por otra parte, las especies tardías posiblemente interceptan eficientemente los nutrientes que se lixivian al final del período de lluvias, incorporando así recursos nutricionales no utilizados al final del período de crecimiento. La eliminación de alguno de estos tipos fenológicos muy probablemente traería como consecuencia la pérdida de recursos por el sistema, no sólo denso de un período de crecimiento determinado, sino también a largo plazo.

Por definición, las especies de un grupo funcional utilizan los recursos de una manera similar; por eso la reducción de la competencia interespecífica que permita la coexistencia en una sabana, implica la especialización en el uso de recursos. Dos ejemplos de este tipo de separación son: 1) las relaciones nutricionales de elementos leñosos y herbáceos en sabanas y 2) requerimientos nutricionales de gramíneas C4.

El suelo bajo el dosel de árboles contiene mayores cantidades de cationes (K, Ca, Mg) que el suelo debajo de la cubierta contínua de gramíneas (Keilman 1979, Susach 1984) (Tabla V).

Esto se debe a la mayor concentración de cationes en la hojarasca de árboles en comparación con los residuos producidos por las gramíneas (Medina 1993). Especies arbóreas con y sin fijación de nitrógeno pueden generar diferencias significativas en la disponibilidad de nitrógeno (Tabla VI). Belsky et al. (1993) demostraron que el suelo y la biomasa de gramíneas debajo del dosel de árboles en sabanas africanas tienen mayor contenido de nitrógeno, y mantienen una mayor masa microbiana, que los suelos bajo pastizal. Las diferencias en nitrógeno en la biomasa de gramíneas bajo el dosel de Acacia y Adansonia pueden ser atribuidas a la actividad de fijación de nitrógeno atmosférico de la primera.

Las diferencias en requerimientos nutricionales entre especies leñosas y herbáceas pueden ser responsables de los gradientes de fertilidad que se han Observado frecuentemente en sabanas de América del Sur. Goodland y Pollard (1973) encontraron en el Triángulo Mineiro de Brasil que el número de especies de árboles está correlacionado positivamente con factores de fertilidad del suelo. El número de especies herbáceas, por el contrario, aumenta en suelos con menor fertilidad relativa (Figura 5). Los resultados de estos autores, confirmados posteriormente en otras áreas (Lópes y Cox 1977), podrían ser reinterpretados en dos aspectos: a) la correlación parece derivar de la disponibilidad de fósforo y de bases cambiables y no simplemente de la toxicidad de aluminio (Medina y Huber 1992), b) las muestras de suelo analizadas son superficiales (0-30 cm), y a esta profundidad el efecto de la producción de residuos vegetales es muy notable (Medina y Silva 1992).

A pesar de la similitud fisiológica, morfológica y ecológica de los subtipos metabólicos de las gramíneas C4 hay diferencias importantes en relación a su capacidad de competencia bajo diferentes condiciones de fertilidad. En Suráfrica, experimentos de fertilización de larga duración de pastizales naturales con gramíneas de diferente tipo fotosintético, se encontró que la proporción de especies C4 formadoras de aspartato aumenta con respecto a las formadoras de malato con la fertilización nitrogenada (O'Connor 1985)(Figura 6). El pastizal está dominado inicialmente por 6 especies con metabolismo fotosintético C4, formadoras de malato, con una cobertura que alcanza al 50 % y 4 especies formadoras de aspartato con una cobertura cercana al 2%. Después de 13 años de fertilización con nitrógeno, en las parcelas con mayores niveles de fertilización las formadoras de malato se habían reducido hasta 10% de cobertura, mientras que las formadoras de aspartato aumentaron hasta alrededor de 25% Los resultados descritos indican que la disponibilidad de nutrientes en sabanas naturales pudiesen afectar la proporción de tipos fotosintéticos. Esta situación probablemente explica las diferencias en el predominio de tribus de gramíneas en sabanas húmedas y semi-áridas en Africa del Sur (Huntley 1982). Un análisis eco-fisiológico integral es indispensable para definir el papel que una especie puede jugar en el proceso productivo, en la circulación de nutrientes, e incluso en la homeostasis del sistema ante perturbaciones de variada intensidad.

Conclusiones

La caracterización de los aspectos taxonómicos, morfológicos y fisiológicos que diferencian a las especies constituyentes del grupo funcional de los productores primarios en sabanas tropicales nos permite formular las siguientes conclusiones:

1. La complejidad estructural y la diversidad de formas de vida en un ecosistema de sabana están asociadas con la explotación estratificada de recursos por encima (luz) y debajo del suelo (nutrientes y agua. Cambios de diversidad que afecten la estructura del sistema muy probablemente afecten su funcionamiento.
2. La coexistencia de especies capaces de reproducirse en un cierto ambiente revela la disponibilidad de recursos utilizables por estas especies. La permanencia a largo plazo de especies "raras", de baja frecuencia, indica la incapacidad de las especies dominantes de capturar todos los recursos disponibles.
3. Las interacciones bióticas (simbiosis mutualistas) afectan notablemente la disponibilidad de nutrientes, y en consecuencia, la capacidad productiva de las sabanas tropicales. Simbiosis con Rhizobium, e incluso asociaciones con bacterias de vida libre, pueden modificar significativamente la disponibilidad de nitrógeno, mientras que la presencia de simbiosis micorrícicas puede proveer un mayor suministro de fósforo para la planta huésped.
4. Los productores primarios y los microorganismos del suelo tienen fuertes interacciones. Cambios en la composición de una comunidad pueden generar cambios significativos de la otra comunidad.
5. Los árboles y las gramíneas modifican su ambiente nutricional debido a la calidad nutricional de la materia orgánica que producen.
6. Especies morfológicamente muy similares pueden diferenciarse fisiológicamente hasta el extremo de constituir unidades de producción con requerimientos nutricionales contratantes. El análisis eco-fisiológico de esta diferenciación permite entender las preferencias de hábitat que se observan naturalmente.

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